La storia ha inizio nella capitale del regno di Dalmasca, Rabanastre, dove si celebra con gioia il matrimonio della principessa Ashe di Dalmasca con il principe Rasler di Nabradia. La felicità dura per pochi giorni in quanto l'Impero di Archadia invade Nabradia. Durante la guerra, Nabradia e Dalmasca sono soggiogati dalle forze dell'impero; il principe Rasler perde la vita durante la Battaglia di Nalbina. Il re di Dalmasca, Raminas, è costretto a firmare un trattato di resa, ma i capitani del piccolo regno fiutano la trappola: Archadia vuole assassinare il monarca e destabilizzare il regno. Un gruppo di cavalieri di Dalmasca intraprende un tentativo di salvataggio quando Basch, il capo della missione, uccide Raminas e Reks, un giovane volontario, testimone del tradimento del cavaliere. Basch viene catturato e giustiziato, e la principessa Ashe si suicida per non consegnarsi nelle mani del nemico. Il Marchese Ondore IV comunica queste notizie al popolo di Dalmasca mentre l'Impero prende il totale controllo del regno; i capitani del regno di Dalmasca vengono proclamati traditori.

Due anni più tardi, Vaan, il fratello minore di Reks, già orfano dei genitori ed ora anche del fratello, si infiltra nel palazzo reale di Rabanastre durante i festeggiamenti per la nomina di Vayne Solidor come console della città, nonostante le obiezioni di Penelo, sua amica d'infanzia, anche lei orfana dei genitori da quando una epidemia di peste devastò la città; ora entrambi vivono insieme a un gruppo di orfanelli dal Bangaa Migelo. La Resistenza attacca il palazzo, ma i loro sforzi vengono vanificati dall'intervento del Bombardiere "Ifrit" della flotta di Archadia che massacra i ribelli. Durante la fuga, Vaan incontra Balthier e Fran, che come lui si erano introdotti nel palazzo per rubare la mitica Magilite della Dea. La fuga prosegue nelle fogne della città dove incontrano Amalia, il capo della Resistenza, che si unisce ai fuggiaschi. Tuttavia, Vaan, Balthier e Fran vengono catturati dai soldati imperiali e incarcerati nelle segrete di Nalbina. Il trio tenta immediatamente l'evasione e con loro sorpresa trovano nell'ala di massima sicurezza un detenuto speciale: il capitano Basch. Dopo aver appreso l'esistenza del suo fratello gemello, il giudice Magister Gabranth, Basch racconta a Vaan che Vayne Solidor aveva usato la sua prigionia per ricattare perennemente il marchese Ondore, impedendogli di agire contro l'Impero e tenendolo così sotto il suo controllo. Anche se all'inizio è molto scettico, Vaan impara a fidarsi dell'ex-capitano e decide di accompagnarlo a Bhujerba-con l'aiuto di Balthier e Fran- per incontrare il marchese. Essi liberano Penelo dalle grinfie del cacciatore di taglie Ba'Gamnan, che voleva utilizzarla per attirare Balthier in una trappola. Nella città il gruppo incontrerà un curioso ragazzo di nome Lamont che subito si prodiga per aiutarli: presto si rivelerà essere il fratello minore di Vayne, ovvero Larsa Solidor. Basch riesce ad incontrare il marchese ma egli si dimostra irragionevole e cattura il gruppo per poi consegnarlo direttamente al Giudice Magister Ghis che è a capo dell'VIII flotta aeronavale della Marina imperiale di Archadia. Ghis prende la magilite della Dea trafugata da Vaan, e con entusiasmo la riconosce come il Frammento del Crepuscolo.

Sull'ammiraglia della flotta, la corazzata "Leviathan", il gruppo è riunito con Amalia, che si rivela essere la principessa Ashe, e con Penelo, entrambe salvate da Larsa. Vaan e il gruppo fuggono dalla Leviathan e si recano nuovamente dal marchese per convincerlo che il regno di Dalmasca ha ancora un erede al trono in vita. Ondore riconosce Ashe ma a malincuore ammette di avere le mani legate: Ashe non potrà salire al trono finché non dimostrerà di appartenere alla stirpe reale. La principessa, spinta dalle visioni di Rasler, si cimenta nella raccolta delle reliquie di Raithwal “il Re Dinasta” per dimostrare il suo sangue reale. Il Frammento d'aurora, una forma di magilite chiamata Negalite, viene recuperato nella tomba dell'antico re, ma immediatamente esso viene sequestrato al gruppo dal giudice Ghis che lo consegnerà a Vayne Solidor. Ghis per accertarsi dell'autenticità della pietra e dei suoi mitici poteri conduce un piccolo esperimento che si rivela fatale: la Negalite distrugge il Leviathan, Ghis, e la sua flotta. Ora in grado di dimostrare la sua stirpe reale grazie alla reliquia del Re Dinasta, Ashe viene convinta da Larsa a cercare il Gran Kiltias Anastasis, che dimora nel tempio del monte sacro Bur-Omisace. Il capo della religione kiltiana riconoscerà Ashe come unica e vera regina di Dalmasca. Lungo la strada, il gruppo della principessa Ashe salva la sorella di Fran, Mjrn, impazzita a causa di un frammento di Negalite artificiale.

A Bur-Omisace, Vaan e i suoi compagni di viaggio scoprono che non tutti sono desiderosi dell'imminente guerra. Larsa infatti, aveva preso contatti con Al-Cid Margrace, un membro della famiglia imperiale di Rozaria, per convincere i due imperi a cercare le vie della pace e della diplomazia. Il loro piano consisteva nell'annunciare Ashe nuova Regina di Dalmasca e persuadere l'Imperatore Gramis ad una soluzione pacifica, ma il principe di Rozaria mette al corrente il gruppo della morte di Gramis Solidor. Pare che il presidente del Senato, Gregoroth, abbia tentato un colpo di Stato con l'aiuto di molti senatori: il colpo di Stato è stato sventato dai giudici magister che hanno proclamato in nome del ministero della giustizia, Vayne Solidor nuovo imperatore. Con l'aiuto di Anastasis, Ashe recupera la Spada dei Re in grado di distruggere la Negalite. Mentre il gruppo ottiene nel Tempio di Miriam la spada, Bur-Osimace viene attaccata dalle truppe imperiali. Larsa è costretto a tornare ad Archades mentre Anastasis viene ucciso dal giudice Bergan. Dopo aver sconfitto il giudice, Ashe e il gruppo viaggiano verso Archades alla volta dei Laboratori Draklor, dove il Dr. Cid, padre di Balthier, sintetizza e sperimenta la negalite artificiale: è qui che si imbatteranno in Reddas. Il dottor Cid riesce a fuggire dalla struttura di ricerca e invita il gruppo a regolare i conti con lui nella misteriosa Giruvegan. Ashe e i suoi compagni entrano nell'antica città e incontrano i realizzatori della Crisalide Solare, fonte della Negalite: gli Occuria. Gli immortali incaricheranno Ashe di distruggere completamente l'Impero di Archadia usando la forza della negalite; alla principessa viene rivelata la posizione della crisalide e gli viene donata la Spada del Patto con cui colpire la crisalide e ottenere nuova negalite. Qua si scoprono i piani di Vayne Solidor: egli mira a diventare il nuovo Re Dinasta e conquistare Ivalice utilizzando la negalite artificiale; aiutato dal Dottor Cid per cui la Negalite era un'ossessione, dopo la sua visita a Giruvegan e l'incontro con Venat, l'Occuria traditore. L'unione delle loro ambizioni avviò il progetto di ricreare in laboratorio la negalite degli Occuria, che culminò nella distruzione di Nabudis e nell'occupazione di Dalmasca che servirono solo per ottenere e studiare le reliquie di Raithwall.

Vayne incarica Gabranth di accertarsi delle intenzioni di Ashe per la guerra, che ignara del suo pedinatore segue gli indizi degli Occuria sulla Crisalide Solare che la conducono al Faro di Ridorana. Con l'aiuto di Reddas la principessa riesce a trovare la fonte della negalite in cima alla torre, e lo spirito di Rasler, che aveva intravisto più volte, cerca di spingerla ad agire secondo i suoi istinti vendicativi, ma rendendosi conto che Rasler è un'illusione degli Occuria per manipolarla, si rifiuta di diventare un fantoccio, sapendo che andrebbe contro Dalmasca, ma prima di riuscire a tentare qualcosa irrompe sulla scena Gabranth, che ammise di aver ucciso suo padre, nel tentativo di istigarla alla lotta. Sconfitto il giudice, il gruppo osserva l'arrivo del Dottor Cid che liquida Gabranth ed evoca la piena potenza della crisalide con i frammenti di negalite. Lo scienziato muore negli scontri che seguono. Reddas, con l'intenzione di non consentire che la storia si ripeta come a Nabudis, sacrifica se stesso per distruggere la Crisalide solare utilizzando la spada dei re.

Ashe apprende da Al-Cid che un imminente battaglia sta per svolgersi a Rabanastre tra le forze di Archadia e la Resistenza, il gruppo armato guidato dal Marchese Ondore che ha sfidato l'Impero dopo l'incidente del Leviathan. Il gruppo vola verso Dalmasca dove trovano già le prime schermaglie di scontro tra le due flotte; tuttavia le forze di Archadia possono contare su Bahamut, la Fortezza dei Cieli - un enorme nave, alimentata dal Mystes riversato dalla crisalide dotata di una potenza di fuoco senza eguali. Ashe e i suoi amici si infiltrano nella fortezza, e riaffrontano Gabranth. Il gruppo infine incontra Vayne Solidor e suo fratello Larsa che coglie l'occasione per opporsi ai piani di Vayne. Dopo una dura lotta che vede coinvolti gli stessi Larsa e Gabranth, Vayne viene distrutto nonostante Venat gli avesse infuso il suo potere. La battaglia si conclude con un annuncio di Ashe e Larsa che proclamano la fine delle ostilità fra Dalmasca e Archadia. Il gruppo fugge dalla Bahamut, ormai senza combustibile a causa della battaglia finale, insieme a Larsa e il Gabranth ormai moribondo. Balthier e Fran rimangono a bordo della fortezza, per evitare che si schianti su Rabanastre causando un genocidio. Nonostante riescano nell'impresa, ogni contatto con loro viene perso.

Un anno dopo, Ashe è diventata regina di Dalmasca e la sua incoronazione si svolgerà entro un mese; Basch sostituisce Gabranth come Giudice Magister a causa della promessa fatta a quest'ultimo nei suoi ultimi istanti di vita: dovrà proteggere ad ogni costo Larsa, il nuovo imperatore di Archadia. La storia si conclude con Vaan e Penelo che scoprono che la Strahl è stata ‘rubata’ da Balthier e Fran che lasciano ai due ragazzi un messaggio, che comprende una nota alla Regina Ashe e anche il suo anello, preso da Balthier nella storia. In seguito a questo, Vaan e Penelo a bordo di un'aeronave vanno a visitare Balthier e Fran a Bervenia.